A two-step screening to optimize the signal response of an auto-fluorescent protein-based biosensor

1 B. N. Giepmans, S. R. Adams, M. H. Ellisman and R. Y. Tsien,

Science, 2006, 312, 217–224.

2 A. E. Palmer, Y. Qin, J. G. Park and J. E. McCombs, Trends

Biotechnol., 2011, 29, 144–152.

3 L. Wenfeng, M. Deng, C. Yang, F. Liu, X. Guan, Y. Du,

L. Wang and J. Chu, J. Phys. D: Appl. Phys., 2020, 53, 113001.

4 Y. N. Tallini, M. Ohkura, B. R. Choi, G. Ji, K. Imoto, R. Doran,

J. Lee, P. Plan, J. Wilson, H. B. Xin, A. Sanbe, J. Gulick,

J. Mathai, J. Robbins, G. Salama, J. Nakai and

M. I. Kotlikoff, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A., 2006, 103,

4753–4758.

5 J. Zhang, R. E. Campbell, A. Y. Ting and R. Y. Tsien, Nat. Rev.

Mol. Cell Biol., 2002, 3, 906–918.

6 J. Berg, Y. P. Hung and G. Yellen, Nat. Methods, 2009, 6, 161–

166.

7 J. Nakai, M. Ohkura and K. Imoto, Nat. Biotechnol., 2001, 19,

137–141.

8 T. Nagai, A. Sawano, E. S. Park and A. Miyawaki, Proc. Natl.

Acad. Sci. U. S. A., 2001, 98, 3197–3202.

9 S. A. Yigong, Cell, 2014, 159, 995–1014.

10 H. A. Hauptman, Struct. Chem., 1990, 6, 617–620.

11 P. A. Cramer, Cell, 2014, 159, 985–994.

12 D. Marion, Mol. Cell. Proteomics, 2013, 12, 3006–3025.

13 K. M¨

uthrich, Nat. Struct. Mol. Biol., 2001, 8, 923–925.

14 Y. Cheng, Science, 2018, 361, 876–880.

© 2022 The Author(s). Published by the Royal Society of Chemistry

A Self-archived copy in

Kyoto University Research Information Repository

https://repository.kulib.kyoto-u.ac.jp

Open Access Article. Published on 20 May 2022. Downloaded on 7/4/2022 9:43:00 AM.

This article is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 3.0 Unported Licence.

Paper

15 X. C. Bai and G. McMullan, Trends Biochem. Sci., 2015, 40,

49–57.

16 E. Nogales and S. H. W. Scheres, Mol. Cell, 2015, 58, 677–689.

17 T. Kitaguchi, M. Oya, Y. Wada, T. Tsuboi and A. Miyawaki,

Biochem. J., 2013, 450, 365–373.

18 Y. Qin, D. W. Sammond, E. Braselmann, M. C. Carpenter and

A. M. Palmer, ACS Chem. Biol., 2016, 11, 2744–2751.

19 S. Matsuda, K. Harada, M. Ito, M. Takizawa, D. Wongso,

T. Tsuboi and T. Kitaguchi, ACS Sens., 2017, 2, 46–51.

20 K. Tainaka, R. Sakaguchi, H. Hayashi, S. Nakano, F. F. Liew

and T. Morii, Sensors, 2010, 10, 1355–1376.

21 E. Nakata, F. F. Liew, S. Nakano and T. Morii, in BiosensorsEmerging materials and Applications, ed. P. A. Serra,

IntechOpen, 2011, pp. 123–140.

22 J. S. Marvin, B. G. Borghuis, L. Tian, J. Cichon, M. T. Harnett,

J. Akerboom, A. Gordus, S. L. Renninger, T. W. Chen,

C. Bargmann, M. B. Orger, E. R. Schreiter, J. B. Demb,

W. B. Gan, S. A. Hires and L. L. Looger, Nat. Methods,

2013, 10, 162–170.

23 T. Patriarchi, J. R. Cho, K. Merten, M. W. Howe, A. Marley,

W.-H. Xiong, R. W. Folk, G. J. Broussard, R. Liang,

M. J. Jang, H. Zhong, D. Dombeck, M. von Zastrow,

A. Nimmerjahn, V. Gradinaru, J. T. Williams and L. Tian,

Science, 2018, 360, eaat4422.

24 M. Jing, P. Zhang, G. Wang, J. Feng, L. Mesik, J. Zeng,

H. Jiang, S. Wang, J. C. Looby, N. A. Guagliardo,

L. W. Langma, J. Lu, Y. Zuo, D. A. Talmage, L. W. Role,

P. Q. Barrett, L. I. Zhang, M. Luo, Y. Song, J. J. Zhu and

Y. Li, Nat. Biotechnol., 2018, 36, 726–737.

25 J. S. Marvin, Y. Shimoda, V. Magloire, M. Leite,

T. Kawashima, T. P. Jensen, I. Kolb, E. L. Knott, O. Novak,

K. Podgorski, N. J. Leidenheimer, D. A. Rusakov,

M. B. Ahrens, D. M. Kullman and L. L. Looger, Nat.

Methods, 2019, 16, 763–770.

26 R. Sakaguchi, T. Endoh, S. Yamamoto, K. Tainaka,

K. Sugimoto, N. Fujieda, S. Kiyonaka, Y. Mori and T. Morii,

Bioorg. Med. Chem., 2009, 17, 7381–7386.

27 M. Gees, B. Colsoul and B. Nilius, Cold Spring Harbor

Perspect. Biol., 2010, 2, a003962.

28 T. Yoshida, R. Inoue, T. Morii, N. Takahashi, S. Yamamoto,

Y. Hara, M. Tominaga, S. Shimizu, Y. Sato and Y. Mori, Nat.

Chem. Biol., 2006, 2, 596–607.

29 J. Duan, J. Li, G. L. Chen, Y. Ge, J. Liu, K. Xie, X. Peng,

W. Zhou, J. Zhong, Y. Zhang, J. Xu, C. Xue, B. Liang,

L. Zhu, W. Liu, C. Zhang, X. L. Tian, J. Wang,

D. E. Clapham, B. Zeng, Z. Li and J. Zhang, Sci. Adv., 2019,

5, eaaw7935.

30 D. J. Wright, K. J. Simmons, R. M. Johnson, D. J. Beech,

S. P. Muench and R. S. Bon, Commun. Biol., 2020, 3, 704.

31 P. S. Y. Wong, J. Hyun, J. M. Fukuto, F. N. Shirota,

E. G. DeMaster, D. W. Shoeman and H. T. Nagasawa,

Biochemistry, 1998, 37, 5362–5371.

© 2022 The Author(s). Published by the Royal Society of Chemistry

View Article Online

RSC Advances

32 M. D. Percival, M. Ouellet, C. Campagnolo, D. Claveau and

C. Li, Biochemistry, 1999, 38, 13574–13583.

33 J. D. P´

edelacq, S. Cabantous, T. Tran, T. C. Terwilliger and

G. S. Waldo, Nat. Biotechnol., 2006, 24, 79–88.

34 S. Tajima, E. Nakata, R. Sakaguchi, M. Saimura, Y. Mori and

T. Morii, Bioorg. Med. Chem., 2020, 28, 115430.

35 H. Morise, O. Shimomura, F. H. Johnson and J. Winant,

Biochemistry, 1974, 13, 2656–2662.

36 K. Bejec, T. K. Sixma, P. A. Kitts, S. R. Kain, R. Y. Tsien,

M. Orm¨

o and S. J. Remington, Proc. Natl. Acad. Sci. U. S. A.,

1997, 94, 2306–2311.

37 B. P. Cormack, R. H. Valdivia and S. Falkow, Gene, 1996, 173,

33–38.

38 G. L. Ellman, Arch. Biochem. Biophys., 1959, 82, 70–77.

39 M. A. Elsliger, R. M. Wachter, G. T. Hanson, K. Kallio and

J. Remington, Biochemistry, 1999, 38, 5296–5301.

40 L. M. Costantini, M. Baloban, M. L. Markwardt, M. Rizzo,

F. Guo, V. V. Verkhusha and E. L. Snapp, Nat. Commun.,

2015, 6, 7670.

41 J. A. Hrabie, J. R. Klose, D. A. Wink and L. K. Keefer, J. Org.

Chem., 1993, 58, 1472–1476.

42 S. R. Jaffrey, H. Erdjument-Bromage, C. D. Ferris, P. Tempst

and S. H. Snyder, Nat. Cell Biol., 2001, 3, 193–197.

43 C. E. Paulsen and K. S. Carroll, Chem. Rev., 2013, 113, 4633–

4679.

44 S. Garc´ıa-Santamaria, S. Boronat and E. Hidalgo,

Biochemistry, 2014, 53, 2560–2580.

45 P. M. Schaefer, S. Kalinina, A. Rueck, C. A. F. von Arnim and

B. von Einem, Cytometry, Part A, 2019, 95, 34–46.

46 G. A. Wagnieres, W. M. Star and B. C. Wilson, Photochem.

Photobiol., 1998, 68, 603–632.

47 J. Loscalzo and G. Welch, Prog. Cardiovasc. Dis., 1995, 38, 87–

104.

48 S. A. Bradley and J. R. Steinert, Oxid. Med. Cell. Longevity,

2016, 2016, 5681036.

49 A. L. Horenberg, A. M. Houghton, S. Pandey, V. Seshadri and

W. H. Guilford, Cytoskeleton, 2019, 76, 243–252.

50 E. Eroglu, B. Gottschalk, S. Charoensin, S. Blass, H. Bischof,

R. Rost, C. T. Madreiter-Sokolowski, B. Pelzmann,

E. Bernhart, W. Sattler, S. Hallstr¨

om, T. Malinski,

M. Waldeck-Weiermair, W. F. Graier and R. Malli, Nat.

Commun., 2016, 7, 10623.

51 V. V. Belousov, A. F. Fradkov, K. A. Lukyanov,

D. B. Staroverov, K. S. Shakhbazov, A. V. Terskikh and

S. Lukyanov, Nat. Methods, 2006, 3, 281.

52 D. T. Hess, A. Matsumoto, S. O. Kim, H. E. Marshall and

J. S. Stamler, Nat. Rev. Mol. Cell Biol., 2005, 6, 150–166.

53 G. Roos, N. Foloppe and J. Messens, Antioxid. Redox

Signaling, 2012, 18, 94–127.

RSC Adv., 2022, 12, 15407–15419 | 15419

...