Linking Sociability to Parasite Infection in Macaques

概要

（ 続紙 １ ）
京都大学

博 士（ 理 学 ）

氏名 Xu Zhihong

Linking Sociability to Parasite Infection in Macaques（マカク類における社
会性と寄生虫感染の関連性）
（論文内容の要旨）
Living in groups presents both benefits and risks, among which increased parasite infection
is a key concern. Studying how sociability is linked with infection can provide insights into
the evolution of animal societies, support wildlife management, and aid zoonotic disease
control. Social network analysis serves as a useful tool for assessing sociability by
considering interactions between all individuals in a group, enabling a better description of
each individual’s position within it. Previous studies have demonstrated a positive correlation
between sociability and geohelminth infections, which are caused by common soiltransmitted intestinal parasites. However, existing studies omitted key subgroups, such as
juveniles, and thus have not assessed how sociability relates to infection across an entire
group. Furthermore, disparate study designs and subjects restrict the generalizability of
previous findings. Finally, despite having found positive correlations between sociability and
intestinal parasite infection, mechanisms explaining this phenomenon remain unknown. This
study therefore aimed to: (1) explore the sociability-infection relationship within a complete
group and assess the impact of incomplete network data through simulations; (2) investigate
the generality of the sociability-infection relationship by studying multiple groups in different
macaque species inhibiting different study sites; and, (3) test whether space-sharing serves as
a potential mechanism explaining observed positive relationships between sociability and
geohelminth infection. Xu Zhihong first collected and compiled behavioural and
parasitological data from one complete group of Japanese macaques and used simulations to
subsample the group in ways that allowed investigation of the network centrality-geohelminth
infection relationship in complete and incomplete networks (Chapter 2). He then aggregated
five behavioural and parasitological data sets from two groups of Japanese macaques and
three groups of rhesus macaques to test the generality of the sociability-infection relationship
(Chapter 3). Finally, the candidate conducted observations and animal tracking in one
macaque group to construct space-sharing networks for comparison with proximity networks
and, ultimately, to test for a correlation with geohelminth infection (Chapter 4). Chapter 2
demonstrates a positive correlation between sociability and infection in complete networks of
Japanese macaques on Koshima island. However, omitting juveniles or random sets of
individuals leads to biased results that may hamper a researcher’s ability to detect real
network effects in a study group. Chapter 3 demonstrates variability in the relationship
between sociability and geohelminth infection across different groups of macaques. Through
this larger comparative data set that spanned multiple seasons, results did not support a
general pattern linking sociability to geohelminth infection. Within the five groups, a
significant positive relationship between sociability and infection was only observed in one
group. These results call into question how generally useful an indicator social networks are
in predicting parasite infection across individuals. Finally, Chapter 4 describes a negative
correlation between space-sharing among individual Japanese macaques on Yakushima Island
ranging in their core home range areas and geohelminth infection. However, no association
論文題目

between space-sharing networks and those based on spatiotemporal proximity (the index of
sociability used) was found, nor between sociability and infection. While space-sharing
emerges as a potential factor in geohelminth infection, additional studies focusing on
environmental factors or space-sharing at higher resolutions are needed for a more
comprehensive understanding. This thesis emphasizes the importance of comprehensive
network assessment when studying potential links between sociability and parasite infection
in macaques. Social networks do not always predict infection across groups or even across
seasons in the same group, suggesting that environmental factors play a crucial role. This
work did not support the assumption that space-sharing is an underlying mechanism for the
sociability-infection link. As such, different hypotheses can be tested in the future, including
the possibility that social relationships predict feeding site usage, leading to similar trends of
infection, or that genetic relatedness drives similar patterns of both sociability and infection.
Future studies focusing on environmental sampling, animal tracking, and extended
observation periods on different macaque groups will deepen our understanding of the
interplay between sociability and parasite infection, and its impact on social evolution.

（続紙 ２ ）
（論文審査の結果の要旨）
申請者Xu Zhihongによる本研究は、動物の集団内の社会性と寄生虫感染の関係を調
査し、特にニホンザルおよびアカゲザルにおける土壌伝播蠕虫の感染に焦点を当て
ている。申請者は社会ネットワーク分析を用いて、集団内の社会的統合度を評価し
た。本研究の目的は、ネットワーク内での個体の位置と感染リスクとの相関を理解
することであり、この現代的なアプローチによって寄生虫感染と疾病リスクについ
ての理解を深めることができた。
第2章では、申請者は幸島のニホンザルのすべての個体を対象とした、完全な社
会ネットワークの中での、社会性と感染の関係を調査した。そのようなニホンザル
の完全なネットワークにおいて、社会性と感染の間に正の相関を見出し、先行研究
の結果を再現した。それに加えて、申請者は、若齢個体などの特定のサブグループ
の除外が結果の偏りを引き起こす可能性があることを示した。この結果は、寄生虫
の感染リスクと疾病伝播を研究する際に、広範囲な資料収集と、集団内のすべての
サブグループを考慮する必要性を示している。
第3章では、申請者は異なる個体群にまたがる複数の集団を対象にして、社会性
と寄生虫感染の関係の研究の範囲を広げた。その結果はさまざまであり、ニホンザ
ルおよびアカゲザルの異なる集団間で、社会性と土壌伝播蠕虫感染の関係に変異が
あることを示した。有意な正の関係は、幸島の1つの集団でのみ見つかり、社会ネッ
トワークが、寄生虫感染を普遍的に予測できるわけではないことを示唆している。
この結果はこれまでの研究の暗黙の仮定に疑問を投げかけ、この領域でのさらなる
研究の必要性を強調している。
第4章では、申請者は屋久島のニホンザルの個体間での空間の共有が寄生虫感染
に及ぼす役割を探究した。予測とは逆に、行動圏のコアエリア内での空間共有と寄
生虫感染の間には負の相関が見出された。しかし、空間共有のネットワークと、時
空的な近接をもとにした社会的ネットワークの間、および社会性と感染の間には関
連がなかった。これは、空間の共有は寄生虫リスクに影響を与えるかもしれない
が、社会性と感染の関係の主要な要因ではない可能性を示唆している。つまり、空
間の共有は、本論文および他の研究で見つかった社会性と感染の関連の根本的なメ
カニズムではないかもしれない。
結論として、この論文は、マカクにおける社会性と寄生虫感染の潜在的な関連
を研究する際に、包括的な社会ネットワークを評価することの重要性を強調してい
る。また、環境要因が感染率に重要な役割を果たし、空間共有が社会性と感染の関
連の基本的なメカニズムでない可能性があることを示唆している。申請者の研究
は、環境サンプリング、動物の追跡、長期にわたる行動観察を、さまざまなマカク
の個体群で実施し、さまざまな仮説を検証する将来的な研究への展望を開拓してい
る。この研究は、社会性と疾病伝播の相互作用、および社会進化への影響に対する
私たちの理解に重要な貢献をしている。
申請者の研究結果は、この分野の将来の研究や霊長類の保全において指針とな
りうるものである。よって、本論文は博士（理学）の学位論文として価値あるもの
と認める。また、令和5年7月26日、論文内容とそれに関連した事項について試問を
行い、その結果をもって令和5年8月3日に霊長類学・野生動物系教員会議で合格と認
めた。 ...