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植物RNAウイルスに対する劣性抵抗性遺伝子EXA1ホモログの機能に関する研究

遊佐, 礼 東京大学 DOI:10.15083/0002004256

2022.06.22

概要

植物 RNA ウイルスの感染プロセスは一般的に、初期感染細胞における増殖、原形質連絡を通じた細胞間移行、そして維管束組織を介した全身移行の過程に大分される。植物 RNA ウイルスは自身のゲノムにコードされる数少ない因子を駆使して植物への感染を成立させるが、これらの過程において感染に必須となるのが植物内在性の宿主因子であり、宿主因子を収奪し利用することにより初めて、効率的な感染が可能となる。逆に、これらの宿主因子に変異または欠損が生じた場合、ウイルスの感染は阻害され、ウイルスに対して抵抗性となる。このような宿主因子の欠損あるいは機能喪失による抵抗性は、劣性遺伝することから一般的に「劣性抵抗性」と呼ばれている。ウイルスの感染戦略を理解し、ウイルス抵抗性品種を作出するには、劣性抵抗性の原因となる因子およびその機能を解明し、さらに劣性抵抗性の適用ウイルスならびに適用作物の範囲を解析することが肝要である。

Alphaflexivirus 科 Potexvirus 属ウイルスはプラス 1 本鎖 RNA をゲノムとするひも状ウイルスであり、Potato virus X (PVX)、 Cymbidium mosaic virus (CymMV)、Pepino mosaic virus (PepMV)、Plantago asiatica mosaic virus (PlAMV) など経済的被害が大きいウイルスも含まれる。 近年、 Potexvirus 属ウイルスに対する劣性抵抗性遺伝子 Essential for poteXvirus Accumulation 1 (EXA1) がシロイヌナズナより単離された。EXA1 の欠損により単細胞レベルでの PlAMV の蓄積が著しく阻害されたことから、EXA1 は PlAMV の初期感染細胞における増殖において必須な宿主因子であることが考えられる。この EXA1 を含め、Potexvirus 属ウイルスが感染時に利用する宿主因子は複数報告されているが、これまで劣性抵抗性がどの範囲のウイルスや作物に対して有効であるかを調べた例はない。

本研究では、まず我が国でアジサイに発生した Potexvirus 属ウイルスである Hydrangea ringspot virus (HdRSV) を分離し、その全ゲノム配列解析を行った。次に、HdRSV を含めて種々の Potexvirus 属や近縁の Lolavirus 属を対象として EXA1 を介した劣性抵抗性の適用ウイルスの範囲を調べ、またトマトやイネの EXA1 ホモログの機能を調べた。さらに、トマト EXA1 ホモログ✰発現抑制により、トマトに甚大な被害を生じる PepMV の感染が抑制されることを明らかにした。

1. アジサイに感染する HdRSV の日本分離株の全ゲノム配列解読
HdRSV は Alphaflexivirus 科 Potexvirus 属ウイルスに分類される植物ウイルスで、アジサイ属植物を自然宿主とする。HdRSV のゲノムは単分節プラス一本鎖 RNA であり、3'末端にはポリ A 配列を有する。またゲノム上には 6 つの open reading frame (ORF) が存在し、それぞれ 5'末端側から複製酵素、3 つの移行タンパク質 (triple gene block protein; TGBp 1, 2, 3)、外被タンパク質、そして機能未知の ORF6 がコードされる。HdRSV は北米や欧州に加え、日本においても発生報告があり、これまで欧州分離株の全ゲノム配列は解読されている。本研究では、我が国のモザイク症状を呈するアジサイよりひも状ウイルスを分離し、その全ゲノム配列解読を行った。その結果、配列全体にわたり HdRSV 欧州分離株と高い相同性を示したため、HdRSV日本分離株であると考えられた。

2. EXA1 による劣性抵抗性の適用ウイルス範囲に関する解析
EXA1 による劣性抵抗性の効果範囲を解析するため、Nicotiana benthamaiana において virus induced gene silencing（VIGS）法による EXA1 ホモログ遺伝子の発現抑制を試みた。そこでまず、N. benthamiana の EXA1 ホモログ遺伝子の単離を行った。既報の N. benthamiana ゲノム配列に対する BLAST 検索およびゲノム DNA を供試したサザンブロット解析により、N. benthamiana は 2 つの EXA1 ホモログ遺伝子 NbEXA1a、NbEXA1b をコードすることが明らかとなった。両者は全長塩基配列で 92.8%の高い同一性を示した。次に RT-PCR を行い、これら遺伝子の mRNA 発現解析を行ったところ、得られた産物は全て NbEXA1a 由来であり、 NbEXA1b の発現は確認されなかった。そのため、N. benthamiana においては主に NbEXA1aが機能を保持し、NbEXA1b は偽遺伝子化しているものと考えられた。以降 NbEXA1a と NbEXA1b を総称して NbEXA1 と呼称する。

続いて、VIGS 法による NbEXA1 の遺伝子発現抑制を試みた。apple latent spherical virus (ALSV) ベクターに NbEXA1a と NbEXA1b の両方を標的とする遺伝子断片を導入して VIGS を誘導し、NbEXA1 を発現抑制した N. benthamiana 個体を得た。NbEXA1 発現抑制個体において GFP を発現する PlAMV-GFP と PVX-GFP をアグロインフィルトレーション法により接種したところ、GFP 蛍光が弱まり、ウイルス RNA 蓄積量も有意に低下した。さらに、ゲノム複製のみを行う PlAMV 由来のレプリコン 53U-RdRp を導入したところ、NbEXA1 発現抑制個体では 53U-RdRp の RNA 蓄積量も減少した。これらの結果から、N. benthamiana においても NbEXA1 の発現抑制により PlAMV に対して劣性抵抗性を示すことが明らかになった。

そこで、この実験系を利用して NbEXA1 の発現抑制により、種々の Potexvirus 属や近縁の Lolavirus 属ウイルスの感染が阻害されるかどうかを調べた。NbEXA1 発現抑制個体にアグロインフィルトレーション法もしくは機械接種によりそれらウイルスを感染させ、定量 RT-PCR によって接種葉におけるウイルス RNA の蓄積量を解析した。その結果、解析を行ったウイルスのうち、Potexvirus 属ウイルスの Alternanthera mosaic virus (AltMV)、CymMV、HdRSV、PepMV、 White clover mosaic virus (WClMV) の他に、Potexvirus 属に近縁な Lolavirus 属ウイルスである Lolium latent virus (LoLV) の感染が抑制された一方で、これら以外の属のウイルスの感染は抑制されなかった。このことから、NbEXA1 による劣性抵抗性は Potexvirus 属および Lolavirus属ウイルスに対して効果があることが明らかになった。

3. トマトならびにイネの EXA1 ホモログの機能に関する解析
N. benthamiana における VIGS 系を利用し、イネおよびトマトがそれぞれコードする EXA1 ホモログ OsEXA1 および SlEXA1 の機能を調べた。NbEXA1 発現抑制個体において、OsEXA1 または SlEXA1 と、PlAMV-GFP または PVX-GFP をアグロインフィルトレーション法により共 発現させたところ、ポジティブコントロールの NbEXA1 と同程度にウイルス感染が促進された。これらの結果から、OsEXA1、SlEXA1 はウイルス感染において NbEXA1 と同様の機能を有することが示唆された。

続いて、トマトを用いて SlEXA1 の機能を解析した。すなわち、tobacco rattle virus ベクターを利用した VIGS により SlEXA1 を発現抑制したトマト個体を作出した。SlEXA1 発現抑制トマトに PepMV を接種し、接種葉より抽出した RNA を供試して定量 RT-PCR を行った結果、 PepMV の感染が抑制された。その結果、トマトにおいても SlEXA1 の発現抑制により PepMVに対して劣性抵抗性を示すことが示唆された。

最後に、EXA1 ホモログ遺伝子がコードされる植物種について包括的に調べるため、ゲノムデータベースに対して BLAST 検索を行った。その結果、39 種の植物種から計 51 の EXA1 ホモログ遺伝子が見出された。これらは全て、NbEXA1a や AtEXA1 に見られる eIF4E 結合モチーフおよび GYF ドメインを有しており、広範な植物種が EXA1 ホモログ遺伝子をコードすることが明らかとなった。また、収集した全ての遺伝子のアミノ酸配列を用いて系統解析を行った結果、単子葉植物由来の EXA1 ホモログから構成されるクレードと双子葉植物由来の EXA1ホモログから構成されるクレードは互いに独立していた。このことから、EXA1 ホモログ遺伝子は、単子葉植物と双子葉植物の共通祖先がコードする EXA1 様遺伝子に端を発すると考えられた。

本研究により、我が国で発生した Potexvirus 属ウイルスの 1 種であるHdRSV を分離し、EXA1による劣性抵抗性がHdRSV を含む Potexvirus 属ウイルスと Lolavirus 属ウイルスに対して効果があることを示した。さらに、EXA1 ホモログ遺伝子が広範な植物において保存され、トマトとイネの EXA1 ホモログがウイルス感染促進能を持つこと、トマトにおいても EXA1 ホモログの発現抑制により Potexvirus 属ウイルスに対して劣性抵抗性を示すことを明らかにした。本研究の成果を応用することにより、EXA1 をターゲットした新たな植物ウイルス抵抗性品種の作出戦略の開発に貢献できると考える。

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