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大腸菌における遺伝情報の欠落が増殖に及ぼす影響の網羅的分析

黒川, 真臣 筑波大学 DOI:10.15068/0002000822

2021.08.02

概要

1.1 モデル生物としての大腸菌

　大腸菌はモデル微生物として、化合物の発酵生産といった応用研究から、生命現象に対する基礎研究など様々な研究に利用されている[1,2]。大腸菌がモデル微生物として広く利用される大きな要因として、培養の容易さと遺伝子操作の簡便さが挙げられる。大腸菌は栄養要求性が少なく、さらに糖などの炭素源を資化して自身の生育に必要なアミノ酸をすべて合成することができる[3]。そして、栄養が豊富に存在する環境下では、世代時間が約20分という他には類を見ない速さで増殖することができる[4]。また、大腸菌はプラスミドの保持能力や、ファージ感染能が高いことから、遺伝子工学技術がかなり早い段階から確立されている[5]。1973年にはプラスミドベクターを使用した形質転換技術が確立され[6]、異種遺伝子の高発現の研究も盛んにおこなわれて来た[7,8]。そして、近年においてもCRISPE-Cas9などの新しい技術が大腸菌の遺伝子操作にも用いられている[9,10]。さらに2019年には、大腸菌MDS42株のゲノムの人工合成も達成されており[11]、大腸菌は今後も生物学の基礎研究およびバイオ産業に欠かせない存在であり続けるであろう。

1.2 大腸菌の遺伝情報

　1995年に初となる微生物のゲノム配列の解読がインフルエンザ菌で達成された[12]。その2年後の1997年に大腸菌のゲノム配列の解読が達成された[13]。大腸菌には4,000以上の遺伝子があることがわかり、個々の遺伝子の機能も次々と明らかとされてきた。2003年から大腸菌の遺伝子機能分類を行う大規模なプロジェクトが立ち上がり、2006年に大腸菌の全遺伝子の機能分類が発表された[14]。この時点においては54.1%の遺伝子は実験的にその機能が明らかであったが、それ以外の遺伝子は機能が予測段階か、もしくは予測すらできていなかった。2019年の段階での大腸菌データベースEcoCycの情報に基づけば、63.7%の遺伝子の機能は実験的に確かめられたが、28.1%の遺伝子は機能の予測もできていない[15]。このように大腸菌の持つ遺伝子の中には機能がわからない遺伝子が多いという事実は、大腸菌の持つ遺伝子が実験室環境下においては不必要なものが多いことを反映している。単独で培養可能な細菌の中で最もゲノムサイズが小さなマイコプラズマのゲノムサイズは0.6Mbほどしかなく[16]、大腸菌ゲノム（約4.6Mb）の約1/8程度の大きさであることから考えても、大腸菌の遺伝情報には余剰な部分が多く含まれることが考えられる。

1.3 生物における増殖

　増殖することは、生物において最も特徴的かつ重要な性質の一つである。大腸菌をはじめとする単細胞生物においては、増殖は細胞分裂とみなすことができる。増殖において遺伝情報は非常に重要な役割を担っている。増殖と遺伝情報は大きく分けて2つの側面で関係を持っている。1つは遺伝情報の保存媒体である染色体をコピーして娘細胞に1つずつ分配することである。この過程はDNAの複製と呼ばれ、大腸菌においては約400万個連なった塩基配列をほとんど間違うことなく複製することで達成される。このようなゲノム複製機構にもとづいて、ゲノムの全長を短くすることによって、大腸菌の増殖に必要な時間や資源を減らすことができるのではないかという考えも存在する[17,18]。増殖と遺伝情報の関係のもう1つの側面は、エネルギーの獲得や、DNAの複製などのあらゆる生命活動を支えている酵素はすべてその生物が持つ遺伝情報を基に作られているという点である。遺伝情報の機能単位である遺伝子の機能はすでに多くが明らかになっているが、遺伝子はゲノム上で複雑な相互作用ネットワークを持ちながら機能しているため、個々の遺伝子の機能情報から細胞増殖の特徴を完全に理解することはいまだ困難である。大腸菌の代謝を化学反応のネットワークとみなして生育に必須な酵素の生化学反応をつなぎ合わせることで大腸菌の増殖を予測する研究も行われ、特定の環境における増殖速度を予測することにも成功している[19,20]。しかし、細胞増殖には代謝に直結していない遺伝子も関連しており、大腸菌の遺伝情報と増殖の関係はいまだ未解明な部分が多い。

1.4 本研究の目的

　細胞の持つ遺伝情報と、その細胞の表現型との関係を理解することは生物学において重要な問題であり、精力的な研究がなされている[14]。しかしながら、遺伝情報および表現型に関する研究が進んでいる大腸菌でさえも、遺伝情報と増殖の関係はいまだに完全な理解とは程遠い。遺伝情報と増殖の関係の理解を難しくする大きな要因は生物の複雑性である。その複雑性は様々な形で理解されている。例えば遺伝情報の機能単位である遺伝子は複雑な転写制御ネットワークを形成していることがよく知られている[20–23]。そのほか、細胞内における遺伝子の発現が共有かつ有限なリソースを使用して行われること[24]、また染色体の物理的構造が遺伝子の発現にも影響を与えていることなどが知られている[25]。このような遺伝情報の機能メカニズムの複雑性が原因となって、個々の遺伝子の機能を理解することによってその遺伝子の増殖への影響を完全に理解することはできない。そこで本研究では、個々の遺伝子の機能から遺伝子やゲノム領域の細胞増殖への寄与度を要素還元的に理解するのではなく、遺伝子やゲノム領域を欠失した大腸菌の増殖の測定分析によって遺伝情報の働きを一つのシステムととらえて理解することを目的とする。

1.5 各章の位置づけ

　第1章では、本研究対象である大腸菌を中心として、遺伝情報の持つ特徴や細胞増殖の生物学的役割についてまとめ、遺伝情報と細胞増殖を結びつける研究が重要であることの意義を述べた。そして、本研究ではなぜこの問題に取り組むために、遺伝子やゲノム領域の欠失した大腸菌を使用するのかを説明した。
　第2章では、個々の遺伝子の欠失が細胞増殖に及ぼす影響を定量的に理解するために、遺伝子の単一欠失株の増殖速度を網羅的に評価した。その結果、発現量が高い遺伝子ほど、欠失した際に増殖速度に与える影響が大きいことを明らかにした。さらに、遺伝子の増殖に対する寄与度および遺伝子発現量は、そのゲノム上の位置に強く影響を受けていることを明らかにした。この結果は、遺伝子の個々の機能だけでなく、ゲノム全体における位置関係が遺伝子の増殖に対する貢献度を決定づける重要な役割を果たしていることを示している。
　第3章では、ある程度の長さを持ったゲノム領域の欠失が細胞増殖に与える影響を理解するために、ゲノム領域の欠失が段階的に蓄積して構成される全29株からなるゲノム縮小株コレクションの網羅的増殖測定を実施した。その結果、ゲノム配列の欠失が蓄積するのに従って、増殖速度や最大菌体濁度が低下することを明らかにした。そして、培地条件やゲノムの特徴から増殖速度を予測するモデルを構築した。第３章の研究によって、ゲノムの縮小が増殖の特徴に対して及ぼす影響の定量的な関係を初めて明らかにした。
　第4章では、生物進化における重要なパラメーターである自然突然変異率とゲノム縮小の関係性を理解するために、ゲノム縮小株コレクションを用いた変異率の測定を実施した。その結果、ゲノムの縮小に伴って変異率が上昇することを明らかにした。また、変異率と増殖速度は負の相関関係にあることを明らかにした。さらに、ゲノム縮小株は実験進化によって増殖速度が上昇し、変異率は低下した。これらの結果は、変異率と増殖速度の負の相関関係が、ゲノムの縮小だけでなく実験進化の過程においても保たれていたことを示している。
　第5章では、環境変化に対する増殖速度を一定に保つ能力（ロバスト性）とゲノム縮小の関係を理解するため、化合物の濃度を段階的に変化させた培地を用いて増殖測定を実施した。その結果、ゲノムの縮小に伴ってロバスト性は低下することが示された。ゲノムの縮小に伴うロバスト性の低下は、炭素源、窒素源、硫黄源といったタンパク質の構成成分において有意に確認された。そして、実験進化を実施するとロバスト性は回復することが明らかになった。
　第6章では、本研究全体を通して得られた、遺伝情報の欠落が細胞増殖に及ぼす影響をまとめ、それらの結果から得られる考察を述べた。ゲノムの縮小に伴った増殖速度の低下、変異率の上昇、ロバスト性の低下が細菌の進化を促進させる可能性について議論した。そして、本研究の価値を広げるために必要と考えられる研究をまとめた。

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